Tartu linnamuuseum asutati 1955. aastal ja paiknes esialgu Oru tänaval. Aastast 2001 asub Tartu linnamuuseum kesklinna läheduses Ülejõel, 18. sajandi lõpu aadlielamus.

Tartu linnamuuseum asub 1790. aastal valminud leitnant Woldemar Conrad von Pistohlkorsi elamus. Maja arhitekt oli tolleaegse Tartu tuntuim ehitusmeister Johann Heinrich Bartholomäus Walter, kes projekteeris ka linna raekoja ja töötas Tartus üle neljakümne aasta. Tegemist on esimese kivimajaga Peterburi linnaosas, tänapäeva Ülejõel. Hoone asus Koolujõe ääres. Nimelt voolas toona veel Emajõgi kahes harus ümber Holmiks nimetatud saare. 19. sajandi algul aeti Koolujõgi linnaelanike abiga prahti täis ning saar ja jõeharu kadusid linnapildist. Sissepääs hoonesse oli esialgu Kivi tänavalt. Kivikatusega kahekorruselise varaklassitsistlikus stiilis elumaja esimesel korrusel oli kaheksa tuba, eeskoda ja köök, teisel korrusel suur saal ja salongid. Maja juurde kuulusid ka hobusetallid ja laut.

Linnamuuseumi hoone kauneim ruum on varaklassitsistlikus stiilis saal. Omaaegse esindusruumi tähtsust rõhutab rõõmus ja pidulik kujundus. Värvilistel kunstmarmorist seinatahvlitel, akende vahel peeglite ümber, uste kohal ja laes on rikkalik stukkdekoor Louis XVI stiilis. Saali seinu kaunistavad ovaalraamis figuraalkompositsioonid ja trofeekimbud, peeglid on raamitud rippvanikukujuliste ornamentidega, uste kohal on tamme- ja loorberivanikutega kaunistused ning peegliraamides on kesksel kohal varaklassitsismi lemmikmotiiv kraatervaas. Lae- ja seinakaunistuste teostajaks peetakse Kalupka (Kalopka)-nimelist meistrit, kelle loomingu hulka kuulub ka Roosna-Alliku mõisahoone saali dekoor.

Pistohlkorside valduses oli maja 1809. aastani, mil selle omanikuks sai ülikooli tallmeister Justus Dauele. Hoone vahetas aastate jooksul mitu korda omanikku, kuni 1870. aastal ostis selle kaupmees Carl Faure. Maja esimesel korrusel asusid mitmesugused poed ja trükikoda, teisel korrusel pandimaja ja üürikorterid. Maja ees platsil peeti hobuselaatu ja siin olid voorimeeste seisukohad, millest tulenes ka platsi nimi Hobuseturg. Hiljem sai plats selle ääres asunud kaupmees Hennini maja ja kaupluse järgi tuntuks Henningi platsina.

Aastatel 1886–1940 asus majas trükikoda, mille üks omanikke oli kirjanik ja helilooja Karl August Hermann. Siin trükiti kümme aastat ajalehte Postimees. Kui 1883. aastal asutatud Treffneri erakool aastatega nii suureks paisus, et poisid praeguse Ülejõe pargi alal asunud koolimajja enam ära ei mahtunud, üüriti neile praeguse muuseumihoone kaks ülemist korrust.